Valtiokonttorin toimintaorganisaatio muodostuu toimialoista ja muista välittömästi pääjohtajan alaisista yksiköistä, joiden tehtävistä, organisoinnista ja päätöksenteosta määrätään tarkemmin työjärjestyksessä.

Valtiokonttorissa on viraston strategista suunnittelua tukeva neuvottelukunta. Neuvottelukuntaan kuuluu pääjohtaja ja enintään seitsemän muuta jäsentä, joista yksi on valtiokonttorin henkilöstön keskuudestaan nimeämä henkilö. Valtiovarainministeriö nimeää valtiokonttorin esityksestä neuvottelukunnan muut jäsenet määräajaksi, kuitenkin enintään neljäksi vuodeksi.

Valtiokonttori voi asettaa toimialojensa suunnittelun ja asiakas- sekä sidosryhmäsuhteiden tueksi myös muita neuvottelukuntia, joista määrätään työjärjestyksessä.

Valtiokonttorin päällikkönä on pääjohtaja.

Lisäksi valtiokonttorissa on muuta henkilöstöä.

Pääjohtaja johtaa valtiokonttorin toimintaa ja taloutta. Pääjohtaja vastaa valtiokonttorin toiminnan ja talouden asianmukaisesta järjestämisestä ja tuloksellisuudesta sekä erityisesti tulostavoitteiden saavuttamisesta samoin kuin toiminta...